Helsingborgs stadsteater inledde sin verksamhet den 6 september 1921. Det är därmed Sveriges äldsta stadsteater med fast ensemble. Tidigare upprätthölls teaterverksamheten av resande teatersällskap.
Invigningen av Stadsteatern skedde med William Shakespeares ”Trettondagsafton”. De förväntade framgångarna lät emellertid vänta på sig. Den förste stadsteaterchefen Rudolf Wendblad och hans ensemble levde verkligen under knapphetens kalla stjärna. För att rädda ekonomin bildades 1923 Föreningen Helsingborgs Stadsteater u.p.a. och verksamheten kunde fortsätta under Torsten Hammaréns ledning. Nu gick det bättre men i början av 40-talet kom en nedgång som resulterade i inställda föreställningar. Detta medförde att Teaterrådet drog in anslaget 1944–45 och att den nya storteatern i Malmö istället fick det statliga anslaget. Krisen i Helsingborg blev allt svårare. Genom diverse insamlingar lyckades man dock få ihop medel till en ny säsong och under den nytillträdde chefen Ingmar Bergmans ledning och med en ung hungrig ensemble vände så besökssiffrorna.
Redan långt innan stadsteatern bildades spelades det teater i staden. Den äldsta kända teaterbyggnaden låg vid Kullagatan, där teaterverksamhet bedrevs i slutet av 1700-talet. Föreställningar gavs även i Ramlösa Brunn, men dessa teaterlokaler har troligtvis endast varit av enklare slag och någon utförligare dokumentation är ej känd. År 1817 uppfördes emellertid en laduliknande byggnad nordväst om korsningen Prästgatan/ Bruksgatan. Den blev känd för eftervärlden som ”teaterladan”. Huvudfasaden var vänd åt Bruksgatan. Byggnaden, som mätte 80 x 50 fot med en takhöjd på 30 fot, saknade bl.a. uppvärmning vilket vållade stora olägenheter, inte minst vid regn och blåst. På 1850-talet flyttades hela byggnaden på rullar ett antal meter, nu med fasaden åt Prästgatan. Efter flyttningen förbättrades inredningen, bl.a. fick man ridå, kulisser och teaterfonder. På 1860-talet arrenderades huset av fru A.I. Löfwing som använde det som kombinerat bad- och teaterhus. Kontraktet förnyades år från år ända in på 1870-talet. Diskussioner om en ny teaterbyggnad och inte minst dess placering blev under många år en het fråga för de styrande, men 1874 lät stadsfullmäktige, på begäran av teaterkommittén, kostnadsfritt upplåta tomten där den gamla ”teaterladan” redan stod. Byggmästare N. Jönsson fick uppdraget att bygga det nya teaterhuset till en entreprenadkostnad av 94 500 kronor och han satte genast igång med bygget. Då huset var så gott som färdigt upptäcktes att man glömt logerna, trots att de fanns på ritningen. Byggmästare Jönsson befanns inte ha gjort något fel varför ett tilläggsanslag på 10 000 kronor beviljades för att rätta till fadäsen. Dessa provisoriska loger användes fram till rivningen. Den 29–30 oktober 1875 utbröt en våldsam storm, som tryckte in en stor del av husets gavelmur med påföljden att grannfastighetens samtliga fönster slogs in jämte en del andra skador, men dock utan personskador. Vid den följande synen fick Jönsson veta att arbetet var utfört väl och att det endast var otur med stormskadorna. I september 1877 invigdes teatern, som dock inte var helt färdig förrän 1880! Huset revs 1976 trots våldsamma protester från allmänheten. Det nuvarande teaterhuset uppfördes 1974–76 norr om Konserthuset efter ritningar av Erik Magnusson, Arkitektfirman Arton och med finansiellt stöd genom de Dunkerska fonderna med närmare 40 miljoner kronor. Framför teatern står konstverket För öppen ridå. Med ett nytt teaterhus började också en ny epok i Helsingborgs stadsteaters historia. Fler scener, bättre teknik och mer utrymme gjorde att man kunde utveckla och utvidga verksamheten. Storan, med plats för 600 personer, har genom åren använts till alla olika former av scenkonst. Lillan, som från början hade plats endast för 100 personer, har oftare använts för mindre och mer experimentella projekt.
Idag ingår Helsingborgs stadsteater i "Helsingborg Arena & Scen AB", som är ett av Sveriges större kultur- och evenemangsbolag. I det kommunägda bolaget ingår Helsingborgs stadsteater, Helsingborgs symfoniorkester och konserthus, Helsingborg Arena, Sofiero slott och slottsträdgård, utomhusarenan Grytan samt Evenemangsenheten.
Chefer på Stadsteatern har varit Rudolf Wendbladh 1921–23 (även 1929–44) följd av Torsten Hammarén 1923–1926 (1923–1925 tillsammans med Gerda Lundequist som även regisserade och medverkade på scenen), Gösta Cederlund 1926–1929, Ingmar Bergman 1944–46, Lars-Levi Læstadius 1946–50 och 1968–73, John Zacharias 1950–53, Johan Falck 1953–59, Frank Sundström 1959–61, Mats Johansson 1961–62, Per Sjöstrand 1962–68, Claes Sylwander 1973–83, Staffan Olzon 1983–86, Palle Granditsky 1986–1989, Lars Svenson 1989–2001 och Göran Stangertz från den 1 juli 2001 till 2009. KEA Karl Dunér 2009 – 2012, delat chefsskap 2012 – Max Granström och Anna Novovic.